Il Teatro degli Illuminati, realizzato per conto degli “Accademici Illuminati” dall’Architetto Antonio Gabrielli, venne inaugurato nel 1666. L’attività continuò per molti anni, fra un restauro e l’altro, finché nel 1783 gli Accademici decisero di ricostruirlo completamente. Nel 1939 il Teatro venne ceduto al Comune di Città di Castello. Gli ultimi restauri avvennero in due fasi: la prima, più sostanziale, nel 1979 e la seconda nel 1984. I lavori consentirono l’uso della sala e dei palchi a circa quattrocento persone. Oltre che per la stagione teatrale e per il Festival delle Nazioni, il Teatro viene utilizzato dalle Associazioni culturali cittadine per spettacoli e iniziative di vario genere.